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Carpobrotus edulis es una planta invasora con efectos drásticos sobre la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas costeros. Por ello, el establecimiento de una estrategia de control de Carpobrotus edulis debe ser una prioridad para frenar su rápido crecimiento y propagación. En los últimos años, las autoridades y administradores de tierras han implementado diversas estrategias de control que, generalmente, se enfocan en la eliminación mecánica y el control químico, las cuales suelen ocasionar efectos adversos indirectos. Así pues, el objetivo de este artículo científico, fue evaluar la capacidad de regeneración de C. edulis después de aplicar el control mecánico, colocando la planta en diferentes tipos de superficie del suelo, y también combinando esto con el ataque de herbívoros (control biológico).

Presentación

Esta publicación se trata del artículo científico “Managing the invasive plant Carpobrotus edulis: is mechanical control or specialized natural enemy more effective?” (“Manejo de la planta invasora Carpobrotus edulis: ¿es más efectivo el control mecánico o el enemigo natural especializado?”), realizado por Núñez-González, N., Rodríguez, J. y González, L. del Departamento de Biología Vegetal y Ciencias del Suelo de la Universidad de Vigo (Pontevedra, España), y publicado en 2021 en la revista científica Journal of Environmental Management; en el cual se analizó si la estrategia de control de Carpobrotus edulis mecánica es mejor que la biológica o si resulta más efectivo la combinación de ambas, mediante el estudio de su capacidad de regeneración.

El movimiento antropogénico de especies durante los últimos siglos, ha favorecido el establecimiento de plantas invasoras exóticas en todo el mundo, las cuales alteran la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas naturales. Además, hay que tener en cuenta que las invasiones de plantas, así como otras invasiones biológicas, han generado altos costos económicos para nuestras sociedades durante las últimas décadas. Así, para reducir esta carga económica y los impactos negativos de estas especies, la innovación en el control de especies de plantas invasoras es esencial.

Aunque el control inicial o la erradicación es necesario para conservar los ecosistemas naturales, algunos métodos mecánicos o químicos no siempre logran con éxito el objetivo; mientras que algunas formas de control biológico pueden lograr una supresión efectiva sin insumos de manejo continuo.

Carpobrotus edulis Portada

En concreto, Carpobrotus edulis (L.) N.E.Br. (Aizoaceae), conocida popularmente como uña de gato, es una de las especies invasoras más problemáticas a nivel mundial. Sus fragmentos aéreos son altamente resistentes a condiciones desfavorables como altos niveles de sequía o salinidad, y pueden permanecer viables luego de la fragmentación de la planta, durante al menos seis meses. También puede ser considerada como una especie transformadora, debido a una rápida modificación del medio que favorece su supervivencia. Durante el proceso de invasión, C. edulis puede modificar las propiedades fisicoquímicas del suelo, alterar la microbiota del suelo, reducir la diversidad vegetal, e incluso cambiar la composición de las especies de invertebrados. También puede alterar muchas redes ecológicas en ecosistemas invadidos al cambiar las redes planta-polinizador, las interacciones planta-herbívoro y la retroalimentación planta-suelo.

Acciones como la eliminación manual, el uso de herbicidas y el acolchado, son los métodos más comunes para controlar la expansión de Carpobrotus edulis. Algunos científicos argumentan que aplicar la combinación de estrategia de control de Carpobrotus edulis mecánica y química, es lo más efectivo para la erradicación de C. edulis, sin embargo, esto es caro y requiere mucha mano de obra y, a su vez, puede afectar al medio ambiente y a otras especies nativas. Además, a corto plazo, esta combinación no es del todo efectiva, ya que los fragmentos de C. edulis pueden volver a enraizarse después de la extracción manual. Por otro lado, otros autores señalaron que utilizar al enemigo especialista Pulvinariella mesembryanthemi (Vallot, 1829) (Hemiptera: Coccidae), podría ser la mejor estrategia. Esta escama blanda sudafricana, es un enemigo natural oligófago semiparasitario de Carpobrotus spp. y es introducida accidentalmente con plantas infestadas fuera de su área de distribución nativa; en general, P. mesembryanthemi puede reducir el crecimiento de las plantas e incluso provocar su muerte.

Pulvinariella mesembryanthemi

Aunque se han venido utilizando varias estrategias de control de Carpobrotus edulis, la falta de protocolos y pautas que establezcan cómo reducir la viabilidad de los fragmentos a largo plazo, hace que sea crucial probar métodos para evitar su enraizamiento después del desarraigo. También existen lagunas de conocimiento sobre cómo el control mecánico o biológico, o incluso ambos combinados, afectan al desempeño de C. edulis durante un largo período. Por lo tanto, un examen de la respuesta luego de la implementación de diferentes estrategias de control de Carpobrotus edulis en el mismo estudio, proporcionaría un marco más amplio para determinar qué estrategias de manejo deben aplicarse para reducir su rebrote y expansión.

En este caso, los objetivos fueron evaluar si el tipo de superficie del suelo influye en el proceso de senescencia de la planta después del desarraigo y explorar la efectividad de herbívoros especializados (P. mesembryanthemi) como agentes de control biológico en los tres escenarios diferentes de tipo de suelo (sobre arena, sobre piedras y utilizando plantas enraizadas como control). Para lograr esto, evaluaron cómo estos dos factores (superficie del suelo y herbivoría) afectaron la actividad fisiológica de la planta, su supervivencia y reenraizamiento; mediciones biométricas, composición de nutrientes de brotes y raíces y parámetros bioquímicos (fenoles y taninos totales).

Métodos para el estudio de la estrategia de control de Carpobrotus edulis más efectiva

A continuación, se relatan los métodos de trabajo llevados a cabo por los científicos para el estudio y análisis de la mejor estrategia de control de Carpobrotus edulis.

Recolección de especies

En julio de 2017, recolectaron un total de 90 ramets (plantas obtenidas vegetativamente a partir de un individuo y cuyo conjunto constituye una colonia clonal) sin raíces de C. edulis de tamaño y peso similares en tres sitios diferentes (30 ramets por sitio) en el noroeste de la Península Ibérica. Para asegurar la variabilidad, recolectaron ramets de al menos diez individuos diferentes de C. edulis en cada sitio, al menos a 3m de distancia, y los sitios estaban separados por al menos 300m entre ellos.

Los ramets fueron llevados al invernadero y se descartaron aquellos con pulgones, clorosis, senescencia u hojas muertas, daño físico o estructuras florales incipientes.

Carpobrotus edulis

Por otro lado, en mayo de 2016, recolectaron 50 individuos hembra del cuarto estadio de P. mesembryanthemi que se alimentaba de C. edulis en el noroeste de la Península Ibérica. Fueron llevados al invernadero y se mantuvieron en plantas de C. edulis hasta el comienzo del experimento.

Pulvinariella mesembryanthemi estrategia de control de Carpobrotus edulis

Diseño experimental

El experimento consistió en dos factores cruzados: tipo de superficie del suelo (plantas enraizadas utilizadas como control, plantas sobre arena y plantas sobre piedras) y herbivoría (con P. mesembryanthemi y sin él, es decir, control).

Para ello, se colocaron aleatoriamente 60 fragmentos clonales de la planta en macetas redondas de 3 L (20 cm de diámetro en la parte superior y 15 cm de profundidad) llenas de arena. Se permitió enraizar a los individuos durante al menos 16 días. Pasado este tiempo, desarraigaron a 40 individuos, de los cuales 20 fueron depositados sobre arena y otros 20 sobre piedras (para evitar el contacto con la arena); los 20 restantes quedaron arraigados. Luego, se inocularon 30 individuos de C. edulis (diez de cada tratamiento) con una hembra de P. mesembryanthemi por planta, mientras que los de los otros 30 no lo fueron.

Las macetas se colocaron en un banco de invernadero de malla metálica y se espaciaron al menos 0,5m entre macetas y 2m entre tratamientos sin barreras de exclusión, ya que las hembras de P. mesembryanthemi son sedentarias. El experimento se mantuvo durante 13 meses (hasta el 18 de septiembre de 2018) en el invernadero de Ecofisiología Vegetal de la Universidad de Vigo (Pontevedra, España), con fotoperíodo natural y suministro regular de agua.

diseño experimento estrategia de control de Carpobrotus edulis

Mediciones

Una vez al mes, desde el inicio del experimento hasta el 13 de agosto de 2018, midieron la actividad fisiológica (eficiencia fotoquímica y no fotoquímica determinada por fluorescencia de clorofila) de cada individuo utilizando la plataforma PhotosynQ (www.photosynq. org) y el dispositivo MultispeQv2.0. Con ello, obtuvieron valores de rendimiento cuántico efectivo de reacciones fotoquímicas (ɸII) del fotosistema II (PSII), disipación de energía regulada en forma de calor (ɸNPQ) y disipación de energía no regulada (emitida por fluorescencia) (ɸNO).

Además, determinaron la supervivencia de las plantas y si los individuos de C. edulis que fueron desarraigados y colocados sobre arena o piedras habían vuelto a enraizar o no, mediante el uso de una escala de calificación visual (es decir, 1-0), basada en una clasificación dicotómica, durante 12 meses. El primero se utilizó indicando uno como planta sana y cero como planta muerta, y el último, indicando uno como planta enraizada y cero como planta no enraizada.

MultispeQv2.0

Al final del experimento, recolectaron todos los individuos de C. edulis cuidadosamente y se llevaron al laboratorio. Allí, se midió el peso del brote y la raíz, el número de verticilos, la longitud de la hoja y la longitud de la raíz. También determinaron el peso fresco total (peso de brote + raíz) en todo el individuo y el peso proporcional asignado a las raíces (calculado como la relación raíz / brote), así como también la hidratación como (FW-DW) / DW, donde FW es el peso fresco total y DW se corresponde al peso seco total, obtenido después de secar las muestras a 60°C durante cinco días.

Por otro lado, cuantificaron el número final de P. mesembryanthemi en los correspondientes individuos de C. edulis.

Para determinar la composición de nutrientes de los brotes y las raíces, trituraron los brotes secos y las partes de la raíz resultantes en un molino de mesa, introduciendo a cada individuo por separado durante al menos 60s a máxima velocidad. Según cada tratamiento, identificaron debidamente el polvo resultante y lo enviaron al Centro de Apoyo a la Investigación Científica y Tecnológica (CACTI) de la Universidad de Vigo para realizar un análisis de nutrientes (N, C, H, Ca, K, Mg, Na y P).

Durante la cosecha, también cortaron una hoja fresca por individuo que se pulverizó con N2 líquido en un mortero y se almacenó inmediatamente a -80° C hasta el análisis bioquímico. Así, se determinó el contenido total de fenólicos y taninos mediante el método de Folin y Ciocalteau (1927), ya que los compuestos fenólicos realizan diversas funciones en las plantas, siendo necesarios para su crecimiento y reproducción, y las protegen de herbívoros y patógenos, por lo que dichas mediciones bioquímicas representarían una herramienta eficaz para la detección de estrés de C. edulis bajo la presión de los herbívoros.

molino de mesa

Análisis de los datos

Finalmente, se trasladaron los datos obtenidos a softwares de análisis de datos. Así, para realizar los datos de fluorescencia, llevaron a cabo modelos lineales mixtos generalizados (GLMM) de medidas repetidas, para probar el efecto del tipo de superficie del suelo (enraizado, arena y piedras) y herbivoría (es decir, control y P. mesembryanthemi) y su interacción como efecto entre sujetos, y tiempo (fecha de muestreo) como el efecto intra-sujeto, sobre los parámetros fisiológicos (ɸII, ɸNO y ɸNPQ).

Para comparar los datos de fluorescencia dentro de cada fecha de muestreo, realizaron ANOVA bidireccional, utilizando modelos lineales generales (LM). También realizaron ANOVA de dos vías, utilizando LM y Modelos Lineales Generalizados (GLM), para probar el efecto del suelo y la herbivoría y su interacción en las mediciones biométricas (peso seco total, peso seco de los brotes, peso seco de la raíz, longitud de la hoja, longitud de la raíz, proporción raíz / brote, hidratación y número de verticilos), composición de nutrientes de brotes y raíces (N, C, H, Ca, K, Mg, Na y P) y mediciones bioquímicas (fenoles y taninos totales).

Para probar el efecto del tipo de superficie del suelo sobre el número final de P. mesembryanthemi, realizaron ANOVA de una vía usando GLM.

El análisis de supervivencia, así como todos los análisis estadísticos, se realizaron utilizando el programa de software R (R Development Core Team, 2019; v.3.6.3).

Resultados

A continuación, se muestran los resultados obtenidos tras el experimento y el análisis de datos para el estudio de la estrategia de control de Carpobrotus edulis, en cada tipo de medición.

Actividad fisiológica

Todos los parámetros fisiológicos (ɸII, ɸNO y ɸNPQ) de C. edulis mostraron diferencias estadísticas para suelo, herbivoría, pero no para el tiempo. Las interacciones entre estos tres factores, indicaron que el suelo y la herbivoría variaron durante las diferentes fechas de muestreo.

Los resultados indican que ɸII y ɸNO se redujeron con el tiempo, alcanzando valores por debajo de 0.1, excepto para el control enraizado. La disminución más pronunciada ocurrió entre marzo y junio, especialmente para los individuos bajo el ataque de un herbívoro especializado, P. mesembryanthemi; sin embargo, ɸNPQ tuvo una tendencia opuesta, donde casi todos los individuos de C. edulis alcanzaron valores superiores a 0.8 excepto el control enraizado, tal y como puede verse en las siguientes gráficas.

figura actividad fisiologica estrategia de control de Carpobrotus edulis

Supervivencia de la planta, seguimiento del enraizamiento y número de P. mesembryanthemi

La supervivencia de C. edulis bajo presión de P. mesembryanthemi se redujo en un 100% cuando estaba sobre piedras o arena y en un 90% cuando estaban enraizadas. Además, la supervivencia de los individuos sin herbivoría se redujo en un 100% cuando estaban sobre piedras y en un 70% sobre arena. También se vio que las tasas de supervivencia de C. edulis tenían una respuesta diferente al tipo de superficie del suelo, pero no para la herbivoría y su interacción, la cual no afectó a la supervivencia.

Para el seguimiento del enraizamiento, los resultados indicaron diferencias significativas según el tipo de superficie del suelo. Los individuos en las piedras no se enraizaron, mientras que algunos de los que estaban en la arena sí. Para aquellos que estaban en arena, los resultados también mostraron diferencias estadísticas entre control y herbivoría, donde los individuos bajo el ataque de P. mesembryanthemi tuvieron una tasa de enraizamiento 2.5 veces mayor. Asimismo, el número de P. mesembryanthemi al final del experimento fue significativamente diferente dependiendo del tipo de superficie del suelo.

Figura superviviencia C.edulis

Medidas biométricas

La interacción entre el suelo y la herbivoría, mostró que los individuos de control con raíces tenían un peso seco de brotes, peso seco de raíces, longitud de hojas, longitud de raíces y número de verticilos, significativamente más altos (aproximadamente 3,2, 5,2, 1,3, 1,6 y 1,5 veces más, respectivamente), en comparación con los tratamientos. Los individuos de Carpobrotus edulis en arena y piedras tuvieron una proporción raíz / brote significativamente menor (aproximadamente un 23% menos), en comparación con los controles.

Además, P. mesembryanthemi redujo significativamente el rendimiento de C. edulis (alrededor del 27%) para esta medición, lo cual puede verse en los siguientes diagramas que representan las diferencias para los efectos del tipo de superficie del suelo (enraizado, arena y piedras) y herbivoría (control y Pulvinariella mesembryanthemi) en (A) peso seco del brote, (B) peso seco de la raíz, (C) longitud de la hoja, (D) longitud de la raíz, (E) relación raíz / brote y (F) número de verticilos de Carpobrotus edulis; donde las letras diferentes indican diferencias estadísticamente significativas.

figura mediciones biometricas estrategia de control de Carpobrotus edulis

Composición de nutrientes de brotes y raíces

En la parte aérea, los individuos enraizados de C. edulis tuvieron los valores más bajos de contenido de nitrógeno (N) y fósforo (P) (alrededor del 59% y 58%) y valores más altos de calcio (Ca) (alrededor del 20% más), en comparación con aquellos individuos sobre arena y piedras. P. mesembryanthemi aumentó ligeramente el contenido de hidrógeno (H) (alrededor del 3%), pero disminuyó el Ca y N (en un 23% y 18%).

El contenido de potasio (K), magnesio (Mg) y sodio (Na) de los brotes se vio influenciado por la interacción del suelo y la herbivoría, pero no se encontraron diferencias significativas para el carbono total (C).

En las raíces, los individuos enraizados tuvieron valores más bajos de Mg y P (alrededor de 39% y 38%), en comparación con los de arena y piedras. Además, los herbívoros aumentaron significativamente el contenido de C y H (en un 22% y 24%), en comparación con los controles. Sin embargo, el K, Mg y P de la raíz se redujeron significativamente (en un 60%, 15% y 35% menos, respectivamente), debido al ataque de herbívoros. Asimismo, el contenido de Ca fue influenciado por la interacción del suelo y la herbivoría, y no se encontraron diferencias significativas para el contenido de N y Na.

Medidas bioquímicas

Los fenoles y taninos totales de C. edulis fueron significativamente diferentes según el suelo y la herbivoría, pero no la interacción entre estos dos factores. C. edulis enraizado tuvo más fenoles y taninos totales (48% y 46%) que los de arena o piedras. Además, bajo el ataque de herbívoros, C. edulis también tuvo más fenoles y taninos totales (27% y 36%) que los controles, tal y como puede observarse en los siguientes diagramas de cajas.

figura mediciones bioquimicas estrategia de control de Carpobrotus edulis

Discusión y Conclusión

Los resultados del estudio sobre la estrategia de control de Carpobrotus edulis más efectiva, muestran que los individuos de C. edulis sufrieron estrés dependiendo del terreno, ya que todos los parámetros medidos indicaron un desempeño menor en arena y piedras. Estudios previos señalaron que los fragmentos aéreos de C. edulis son altamente resistentes a condiciones desfavorables y pueden permanecer viables después de la fragmentación de la planta. Sin embargo, estos resultados sugieren que prevenir el reenraizamiento de la planta evitando la conexión con el suelo, es un método eficaz para reducir su viabilidad después de un largo período.

Los individuos de Carpobrotus edulis sobre arena y piedras presentaron mayor cantidad de N y P que los enraizados. Esto podría explicarse por el hecho de que la descomposición de las plantas suele estar correlacionada positivamente con el aumento de N, de modo que, a mayor grado de descomposición vegetal, menor biomasa y mayor contenido de N y P, lo que indica que las plantas se estaban descomponiendo.

Por otro lado, independientemente del tipo de superficie del suelo, los resultados indicaron que el herbívoro especialista afectó en gran medida los parámetros de C. edulis estudiados. Estos resultados mostraron que C. edulis infectado tenía una reducción de los parámetros fotosintéticos, expresada en una menor eficiencia del fotosistema II (ɸII) y disipación de energía no regulada (ɸNO). Esto indica que se están produciendo subproductos dañinos para la planta con el tiempo, y que, probablemente, inhiben la fotosíntesis. Además, los resultados reflejaron la tendencia al alza de la energía luminosa capturada por el fotosistema II que no se utiliza para formar ATP y NADPH o azúcar, que se disipa en forma de calor (ɸNPQ). Esto sugiere que las plantas atacadas por el insecto se estaban defendiendo del estrés que estaban sufriendo.

Además, también se vio que los individuos de C. edulis bajo ataque de herbívoros, tuvieron una reducción de Mg, lo que puede explicar una disminución de la fotosíntesis, ya que es un ion esencial para activar las enzimas respiratorias. Asimismo, P. mesembryanthemi indujo un aumento de carbohidratos como fenoles y taninos totales, en comparación con las plantas no atacadas. Esto concuerda con estudios previos que muestran que el ataque de herbívoros aumenta las defensas químicas, aunque otra posible explicación para este aumento de carbohidratos, puede ser que las plantas bajo estrés biótico a menudo provocan un aumento de C y H que puede estar relacionado con la biosíntesis de carbohidratos.

estrategia de control de Carpobrotus edulis biologica

Por otra parte, se sabe que las plantas pueden desarrollar diversos rasgos defensivos contra los herbívoros, como el crecimiento compensatorio, que permite resistir el ataque de herbívoros al tolerar su daño. Sin embargo, los resultados de este estudio muestran una clara disminución de la biomasa, a excepción del control enraizado. La explicación más plausible, es que el ataque del herbívoro especialista disminuye severamente el desempeño de C. edulis, resultando en menores tasas de crecimiento. Además, la desconexión del suelo no le permitió adquirir el agua y los nutrientes del suelo necesarios para su crecimiento normal y también afectó el número de P. mesembryanthemi según el tipo de superficie del suelo, apreciándose una reducción severa de la supervivencia de C.edulis a partir del octavo mes, mientras que para aquellos individuos en arena y piedras sin el herbívoro, la supervivencia de las plantas se redujo a partir del décimo mes.

Por lo tanto, los hallazgos aquí presentados tienen implicaciones importantes para las autoridades y administradores de tierras, porque el uso de P. mesembryanthemi como control biológico avanzaría, en casi dos meses, el proceso de descomposición de la planta. Como resultado, las interacciones significativas que se encontraron entre la herbivoría y el tipo de suelo, indican que, independientemente de la superficie del suelo donde se coloque C. edulis y si está enraizado o no, su supervivencia se ve severamente reducida por el ataque de P. mesembryanthemi.

estrategia de control de Carpobrotus edulis mecanica

En resumen, evitar el contacto de las raíces de C. edulis con el suelo puede impedir su reenraizamiento, siendo una medida eficaz para reducir su expansión después de la eliminación manual, así como en zonas de difícil acceso como acantilados, se debe utilizar P. mesembryanthemi, ya que lograría controlar la planta sin necesidad de extracción manual. Los resultados observados, sugieren que la inoculación en primavera podría anticipar la muerte de C. edulis. Por el contrario, en áreas de fácil acceso, como las dunas, se puede controlar Carpobrotus edulis utilizando el herbívoro especializado, colocando la planta en una superficie de suelo inerte que se seca o realizando una combinación de ambos métodos de control. En consecuencia, la aplicación de una combinación de ambos métodos de control, puede ser eficaz y tener resultados similares.

Por lo tanto, las autoridades y los administradores de tierras deberían tener en cuenta estos resultados para implementar estrategias de control de Carpobrotus edulis adecuadas para evitar el enraizamiento después del control mecánico. Además, esta nueva información sería valiosa para mejorar los protocolos de acción para el control de C. edulis y ayudaría a los responsables de la formulación de políticas a establecer normas de erradicación específicas para esta especie. Finalmente, los estudios futuros deberían explorar la efectividad de los métodos de control estudiados aquí, a gran escala y en condiciones de campo, en diferentes tipos de hábitats.

Fuente de este artículo

Este artículo fue publicado originalmente en la revista Journal of Environmental Management bajo la referencia: Núñez-González, N., Rodríguez, R., González, L. (2021) Managing the invasive plant Carpobrotus edulis: is mechanical control or specialized natural enemy more effective? Journal of Environmental Management, Volume 298. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2021.113554; estando su Abstract e información disponible en la web de ScienceDirect (Elsevier).

Comparativa estrategia de control de Carpobrotus edulis mecánica y biológica
Nombre del artículo
Comparativa estrategia de control de Carpobrotus edulis mecánica y biológica
Descripción
Carpobrotus edulis es una planta invasora con efectos drásticos sobre la biodiversidad y el funcionamiento de los ecosistemas costeros. Por ello, el establecimiento de una estrategia de control de Carpobrotus edulis debe ser una prioridad para frenar su rápido crecimiento y propagación. Así pues, el objetivo de este artículo científico, fue evaluar la capacidad de regeneración de C. edulis después de aplicar el control mecánico, colocando la planta en diferentes tipos de superficie del suelo, y también combinando esto con el ataque de herbívoros (control biológico).
Autor
Web
Greenteach
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