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diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor Portada

Actualizado el sábado, 16 enero, 2021

Cuando se introducen plantas no nativas en un lugar nuevo, éstas son liberadas de sus enemigos naturales, sin embargo, ahora se ven expuestas al ataque de nuevos predadores que quizás no puedan tolerar; por tanto, está claro que las comunidades de invertebrados son influenciadas por plantas invasoras. Como ejemplo concreto para explicar esto, aquí, presentamos un artículo científico en el que se compara la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor.

Presentación

Esta publicación se trata del artículo científico “Biogeographical comparison of terrestrial invertebrates and trophic feeding guilds in the native and invasive ranges of Carpobrotus edulis” (“Comparación biogeográfica de invertebrados terrestres y gremios de alimentación trófica en los rangos nativos e invasores de Carpobrotus edulis”), realizado por Rodríguez J, Novoa A, Cordero-Rivera A, Richardson DM, y González L, investigadores de la Universidad de Vigo (España), Sudáfrica y República Checa, y publicado en mayo de 2020 en la revista científica NeoBiota; en el cual, estudian y llevan a cabo una comparativa de la biodiversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor, con el fin de ver la influencia de esta planta invasora en la comunidad de dichos organismos.

La globalización, la fragmentación de hábitat y el cambio climático, facilitan la llegada, el establecimiento y la proliferación de especies invasoras no nativas, las cuales pueden inducir una amplia variedad de impactos ambientales, como la pérdida de biodiversidad o cambios funcionales en los ecosistemas. Esto es debido a que las especies invasoras pueden ocupar el espacio funcional de las especies nativas, acarreando nuevas interacciones bióticas. Además, como hemos dicho, las plantas invasoras carecen de sus propios enemigos naturales en el nuevo lugar de invasión, pero pueden conseguir nuevos depredadores, lo que también afecta a las comunidades de invertebrados. No obstante, cabe indicar que los impactos de las plantas invasoras no tienen por qué ser solo negativos, pudiendo ser también neutrales o positivos, en algunos casos.

Muchos estudios han explorado cómo las invasiones de plantas alteran las interacciones bióticas en ecosistemas invadidos, pero hay poca investigación sobre los cambios en las interacciones bióticas mediadas por plantas invasoras comparando rangos nativos e introducidos. En este sentido, los estudios biogeográficos que comparan los impactos de las plantas invasoras en sus rangos nativos e invasores, pueden ayudar a dilucidar si la magnitud de los impactos aumenta en el rango introducido. Así pues, en este estudio, sus autores examinan la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis, comparando ecosistemas con y sin dicha especie vegetal, en áreas costeras de sus rangos nativos en Sudáfrica, e introducidos en la Península Ibérica.

Carpobrotus edulis Sudafrica

Carpobrotus edulis (L.) N.E. Br., también conocida como uña de gato, es una planta de la familia Aizoaceae, la cual fuera de su distribución natural sudafricana, se suele convertir en una especie invasora en zonas costeras templadas. De hecho, su invasión en Europa es una preocupación importante, pero también afecta a Australia, California y Chile. En Europa, fue introducida para la jardinería en el siglo XVII y, posteriormente, se diseminó deliberadamente para la estabilización de arena y dunas. Se trata de una planta suculenta y rastrera que tolera bien la salinidad. Su capacidad de propagación clonal, permite que se propague horizontalmente y forme densos rodales monoespecíficos que pueden cubrir la superficie circundante en unos pocos años. Esto, puede conducir a cambios en la dinámica de las áreas invadidas, al reemplazar la flora local y alterar las comunidades de invertebrados, así como también se ha visto que C. edulis causa daños en el suelo del área invadida.

Carpobrotus edulis representa una grave amenaza para la conservación de los ecosistemas costeros en la Península Ibérica, y los factores que influyen en su invasión y sus impactos, están bien documentados. Sin embargo, se ha prestado poca atención a su influencia en la composición de especies y grupos tróficos de las comunidades de invertebrados nativos. Además, la mayoría de los estudios de C. edulis relacionados con comunidades de invertebrados, solo se han dirigido al gremio de alimentación de herbívoros. Por tanto, es necesario estudiar los efectos directos e indirectos de esta planta sobre los grupos tróficos y taxonómicos de invertebrados nativos en ecosistemas invadidos, lo cual se lleva a cabo en este trabajo, además de comparar la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor.

Carpobrotus edulis flores rosas

Para ello, se han planteado las siguientes hipótesis: las áreas con C. edulis muestran mayores diferencias en diversidad en comparación con las áreas donde la especie está ausente en su área de distribución nativa; la composición de especies de invertebrados se verá alterada a través de la reducción de diversidad en las áreas invadidas, debido a la menor sustitución de especies; y se espera una mayor diversidad de grupos tróficos en áreas bien conservadas en el rango nativo de C. edulis.

Tras el estudio, los autores han visto que Carpobrotus edulis tiene un claro impacto en las comunidades de invertebrados en su área de distribución no nativa, reduciendo su abundancia en áreas invadidas y afectando particularmente a ciertos grupos tróficos. C. edulis también altera la diversidad de invertebrados, modificando la composición de las especies. En general, el dominio físico de C. edulis, modifica la coexistencia de conjuntos de invertebrados, reduciendo el número de grupos tróficos y provocando efectos sustanciales en los consumidores primarios. Los resultados sugieren que la falta de enemigos naturales, podría ser un factor importante de la expansión de C. edulis en su área de distribución introducida.

Métodos de trabajo

A continuación, os explicamos los métodos de trabajo seguidos por los autores de este interesante estudio.

Área de estudio

El estudio de la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis, se llevó a cabo en diez localidades, cinco de ellas dentro del área de distribución nativa de C. edulis en la Región Florística del Cabo (Western Cape, Sudáfrica) y cinco en el área de distribución introducida en el noroeste de la Península Ibérica (Galicia, España, y Região Norte, Portugal). Dichas áreas de estudio, comparten características similares, como el clima mediterráneo subhúmedo con tendencia atlántica y la vegetación de dunas costeras.

Para garantizar la independencia de la comunidad de invertebrados a estudiar, las ubicaciones en ambas regiones estaban separadas por al menos 15 km. En cada área de estudio, se registraron las especies de plantas dominantes, la cobertura vegetal y la distancia al mar.

El muestreo se realizó en 2016 durante la primavera, época de floración tanto para rangos nativos como introducidos, coincidiendo con el período de máxima emergencia de la mayoría de los invertebrados en formas ninfales y adultas.

C. edulis muestreo

Diseño del muestreo

En cada ubicación, se establecieron dos áreas de muestreo diferentes: comunidades de plantas con y sin C. edulis, con un área de 200 m2 cada una y al menos 100 m de distancia.

Para comparar las ocurrencias de invertebrados entre áreas mediante controles visuales puntuales, dejaron caer al azar una cuadrícula estándar a intervalos de 3m, diez veces dentro de cada parcela; y para identificar y cuantificar el número de invertebrados aéreos, utilizaron 100 trampas pegajosas amarillas; tal y como se representa en la siguiente figura.

invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor muestreo

Todos los invertebrados en la forma de vida adulta específica encontrados en cada cuadrante y recolectados por las trampas, fueron clasificados e identificados, utilizando guías de campo de invertebrados y la ayuda de entomólogos expertos. Asimismo, según sus partes bucales y el comportamiento de alimentación predominante de cada familia /género /especie identificada, asignaron a cada individuo a un gremio de alimentación trófica, que corresponde aproximadamente a diferentes niveles tróficos: detritívoros, herbívoros, nectarívoros, parasitoides y depredadores.

Análisis de los datos

Para estimar la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis y en ausencia de ésta, en las áreas costeras de Sudáfrica y la Península Ibérica, tras los muestreos y la identificación, se emplearon distintos paquetes del software R, realizando diferentes estudios minuciosamente.

Resultados de la comparativa de diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor

A continuación, os explicamos los resultados obtenidos tras el análisis de los datos procedentes de los muestreos en Sudáfrica y la Península Ibérica, para el estudio de diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis nativo e invasor.

Diversidad Alfa

Un total de 13,785 individuos invertebrados fueron identificados mediante controles visuales y trampas adhesivas amarillas. Estos fueron asignados a 90 familias y 170 morfoespecies. Las especies pertenecían a 19 órdenes distintos, de los cuales seis órdenes (Araneae (12 especies), Coleoptera (17), Diptera (61), Hemiptera (32), Hymenoptera (20) y Lepidoptera (9)) y seis gremios de alimentación (detritívoros (13), herbívoros (58), nectarívoros (15), omnívoros (19), parásitos (20) y depredadores (45)), fueron utilizados para el análisis de datos. Los restantes se agruparon en una categoría denominada “Otros taxones” (13), donde se incluyeron Amphipoda, Coccoidea, Collembola, Isopoda, Julida, Mantodea, Neuroptera, Opiliones, Orthoptera, Psocoptera, Stylommatophora, Thysanoptera y Trombidiformes.

invertebrados en Carpobrotus edulis

Se denomina Diversidad Alfa a la diversidad intrínseca de las especies a nivel local. Asimismo, la Diversidad Gamma se corresponde con la diversidad de especies a nivel regional; y la Diversidad Beta, es la relación entre ambas, la razón entre la diversidad gamma y la diversidad alfa, y refleja el cambio en la composición de las comunidades. Y justamente esto, es lo que interesaba determinar en este trabajo.

Así pues, la abundancia relativa de grupos de invertebrados, difirió entre las áreas estudiadas, tal y como se indica en la siguiente figura. En Sudáfrica, en presencia de Carpobrotus edulis, éstas tienden a ser más equilibradas entre grupos, habiendo una mayor abundancia de Otros Taxones y Formicidae, que en áreas sin C. edulis. Para la Península Ibérica, los resultados mostraron una reducción de Diptera y Otros Taxones en áreas con C. edulis, mientras que se vio un aumento de Hemiptera e Hymenoptera.

diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis resultado muestreo

En general, los estimadores de riqueza de especies, mostraron que las áreas costeras de Sudáfrica tenían la mayor cantidad de especies observadas y estimadas, a pesar de que no se observaron grandes diferencias para las especies estimadas entre regiones. Para Sudáfrica, los resultados del estudio mostraron una mayor diversidad de especies en áreas sin C. edulis que en áreas donde la especie está presente. Los resultados son diferentes para la Península Ibérica, donde las áreas invadidas tenían estimaciones de diversidad de especies generalmente más altas. La comparación de las dos regiones, mostró que las áreas con C. edulis se superponían cuando se usaban los intervalos de confianza del 95% para las estimaciones de diversidad para la riqueza de especies y la diversidad de Shannon, mientras que se encontraron diferencias sustanciales en áreas sin C. edulis, tal y como se observa en la siguiente figura de curvas de muestreo de rarefacción en la que se muestran, separadas por orden de diversidad: riqueza de especies (panel izquierdo), diversidad de Shannon (panel central) y diversidad de Simpson (panel derecho).

curvas de muestreo de rarefacción de invertebrados en carpobrotus edulis

Los niveles de abundancia y los índices de diversidad de invertebrados (riqueza de especies, uniformidad de Margalef, Shannon, Simpson, Pielou), tendieron a ser significativamente más altos en Sudáfrica que en la Península Ibérica. Además, los resultados mostraron diferencias significativas para la interacción de la región y la comunidad vegetal. En promedio, las áreas con C. edulis en Sudáfrica, tuvieron valores más altos de abundancia, riqueza de especies e índices de Margalef y Shannon (aproximadamente 100%, 70%, 50% y 20% más, respectivamente), que las áreas con C. edulis en la Península Ibérica. Sin embargo, para los índices de uniformidad de Simpson y Pielou, no se encontraron valores significativamente diferentes entre Sudáfrica y la Península Ibérica en las áreas con C. edulis. Los valores de estos índices fueron, no obstante, significativamente más bajos en las áreas sin C. edulis en la Península Ibérica que en cualquiera de las otras áreas estudiadas.

abundancia e indices diversidad invertebrados en Carpobrotus edulis

Diversidad Beta

Tras el análisis de los datos, se ha visto que las diversidades Beta son muy similares entre áreas con y sin C. edulis. En Sudáfrica, la composición de las especies de invertebrados solo se vio alterada por la distancia al mar y su interacción con la comunidad de plantas. Por su parte, en la Península Ibérica, los resultados mostraron que la composición de especies de invertebrados se vio alterada por la presencia de C. edulis (es decir, comunidad vegetal), la distancia al mar y su interacción, pero no por la cobertura vegetal.

diversidad beta de invertebrados en C. edulis

Grupos tróficos y taxonómicos

Se han visto diferencias significativas para casi todos los grupos tróficos, excepto los detritívoros. Para la riqueza de especies, solo se encontraron diferencias significativas entre comunidades de plantas y regiones para herbívoros, nectarívoros, parásitos y depredadores. Asimismo, en Sudáfrica, las áreas con C. edulis, tuvieron los valores más altos de riqueza de especies.

La abundancia de casi todos los grupos tróficos fue significativamente mayor en las áreas con y sin C. edulis en Sudáfrica, mientras que las áreas con C. edulis en la Península Ibérica, tuvieron los valores más bajos, excepto los herbívoros, así como tanto las áreas con y sin C. edulis en la Península Ibérica, tienden a tener los valores más bajos, a excepción de los detritívoros y omnívoros.

Dentro de los agrupamientos taxonómicos, los resultados revelaron una abundancia significativamente mayor de casi todos los grupos en áreas con y sin C. edulis en Sudáfrica (excepto en Diptera), mientras que las áreas sin C. edulis en la Península Ibérica, tuvieron los valores más bajos, excepto para Araneae, Dípteros y Otros Taxones. Se encontraron resultados similares para la riqueza de especies taxonómicas, donde las áreas con C. edulis en Sudáfrica, tuvieron los valores más altos, excepto para Diptera y Lepidoptera. Por el contrario, los valores significativamente más bajos, se encontraron en la Península Ibérica, para Araneae, Formicidae y Hemiptera, en áreas con C. edulis, y para Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera y Otros Taxones, en áreas sin C. edulis.

abejorro en carpobrotus edulis amarillo claro

Discusión y Conclusión final sobre la diversidad de invertebrados en C. edulis

Con respecto a la diversidad Alfa, la Región Florística del Cabo de Sudáfrica, está reconocida como un punto clave de biodiversidad mundial. Además, se sabe que algunas plantas exóticas pueden ofrecer un hábitat adecuado para diversos ensamblajes de artrópodos. Sin embargo, las áreas no alteradas sin plantas introducidas, tienden a soportar más diversidad que las áreas invadidas. Por lo tanto, inicialmente se planteó la hipótesis de que la diversidad de invertebrados en Carpobrotus edulis tendría mayores diferencias en comparación con las áreas sin dicha especie en su área de distribución no nativa, la Península Ibérica.

Como se predijo, los resultados demuestran que las áreas costeras de Sudáfrica tenían valores más altos para los índices de abundancia y diversidad (riqueza de especies, uniformidad de Margalef, Shannon, Simpson y Pielou), que las áreas de la Península Ibérica. Sin embargo, en la Península Ibérica, se vio que la presencia de C. edulis redujo significativamente solo la abundancia, mientras que aumentó los valores de los índices de uniformidad de Shannon, Simpson y Pielou. Así pues, aunque C. edulis claramente tiene impactos negativos en los ecosistemas nativos de la Península Ibérica, estos resultados muestran un aumento en términos de índices de diversidad de invertebrados.

La biodiversidad no siempre se reduce tras la invasión de plantas no autóctonas. Las plantas invasoras pueden inducir el reemplazo de la biota nativa por especies con características similares. Por lo tanto, las alteraciones a la biodiversidad causadas por plantas invasoras, pueden afectar los conjuntos de artrópodos nativos y su papel trófico en la comunidad de muchas maneras: neutra, negativa o incluso positiva. Los resultados de este trabajo, mostraron que las mayores cantidades de especies observadas y estimadas eran más altas para las áreas sin C. edulis, mientras que se encontraron patrones opuestos para la Península Ibérica. Esto se puede explicar por el hecho de que pocas especies exóticas pueden vivir exclusivamente en áreas donde C. edulis está presente en la Península Ibérica, lo cual puede influir en las estimaciones de especies debido a su baja abundancia.

Existe evidencia de disminución de insectos en áreas fuertemente invadidas por plantas, y los efectos de las plantas invasoras en las comunidades receptoras, pueden ser predecibles y prevenibles. Sin embargo, estos resultados no mostraron una disminución en la riqueza local de invertebrados nativos en las áreas invadidas. En algunos casos, las plantas no nativas pueden favorecer la presencia de especies nativas generalistas, pero también pueden promover un aumento considerable de insectos no nativos. Por lo tanto, estos resultados podrían explicarse por el hecho de que la invasión no cambia la diversidad Alfa con el tiempo, ya que las ganancias de especies podrían compensar las pérdidas de especies (renovación de especies), debido a un aumento en la diversidad Beta. Así pues, los cambios pueden parecer pequeños o no ser evidentes hasta la fecha, pero los efectos disruptivos de las plantas invasoras, a veces resultan importantes para los insectos raros o poco comunes.

carpobrotus edulis amarilla con caracol

En cuanto a la diversidad Beta, se esperaba que la presencia de C. edulis modificara la distribución y la presencia de invertebrados en su área de distribución invasora, es decir, en la Península Ibérica, pero no en su área de distribución nativa (Sudáfrica). Por tanto, la segunda hipótesis de este trabajo, propuso que la composición de las especies de invertebrados, se vería alterada al reducir la diversidad Beta en las áreas invadidas, debido a la menor sustitución de especies. Como era de esperar, los resultados mostraron que la composición de especies de invertebrados, se vio afectada por la presencia de C. edulis en la Península Ibérica, mientras que no se hallaron diferencias en Sudáfrica.

Sin embargo, contrariamente a las expectativas de los autores, no se encontraron diferencias en la diversidad Beta para todas las áreas estudiadas. Esto, probablemente, se explica por el hecho de que C. edulis no es químicamente tan diferente de las plantas vecinas y, por lo tanto, es también «comestible» para las especies de invertebrados. Otra posible explicación, se relaciona con los efectos directos de la disminución de la diversidad vegetal. Muchas invasiones de plantas alteran la estructura del hábitat, provocando impactos severos en los ecosistemas, pero las consecuencias del proceso de invasión, son específicas de la especie y el hábitat. Estudiar el efecto de las plantas introducidas que invaden diferentes microhábitats, es clave para detectar una alteración de la fauna nativa asociada.

Por otro lado, los resultados mostraron que la distancia al mar afecta a la composición de las especies, lo que sugiere que la niebla salina y/o la diversidad de plantas, o incluso el viento predominante, podrían mediar en la diversidad de especies de invertebrados en zonas más cercanas al mar.

carpobrotus edulis y distancia al mar

Y hablando de los grupos tróficos y taxonómicos, los autores del trabajo se esperaban una mayor diversidad de grupos tróficos en áreas bien conservadas en el rango nativo de C. edulis. En consecuencia, en la Península Ibérica, la abundancia y riqueza de especies de grupos tróficos, fue significativamente menor que en Sudáfrica. Además, los resultados mostraron que, en la Península Ibérica, la abundancia y riqueza de especies de los gremios de alimentación, tendió a reducirse significativamente por la presencia de C. edulis. Estos resultados, concuerdan con investigaciones anteriores que encontraron que las plantas introducidas pueden alterar la diversidad trófica en áreas invadidas. Llama la atención la reducción en la abundancia de herbívoros, omnívoros y depredadores en las áreas invadidas por C. edulis, en comparación con aquellas sin C. edulis. De acuerdo con estos resultados, las plantas introducidas pueden tener fuertes efectos negativos en los consumidores primarios. Esto concuerda con la Hipótesis de Liberación del Enemigo (ERH) (Elton 1958; Keane y Crawley 2002), que sugiere que las especies invasoras no nativas, se ven favorecidas por la pérdida de sus enemigos naturales en el rango introducido, mejorando su vigor al reducir la presión de enemigos naturales.

Las plantas no nativas también pueden favorecer el aumento de consumidores secundarios como depredadores, sin embargo, los resultados de este estudio, mostraron que la planta invasora Carpobrotus edulis puede reducir la presencia de depredadores, como también ocurre con otras plantas invasoras. No obstante, la reducción de enemigos naturales, no es necesariamente constante en el tiempo. Las invasiones son dinámicas y las especies exóticas invasoras podrían adquirir enemigos en los años posteriores a su introducción. Por lo tanto, el monitoreo es necesario para confirmar que no estamos sobreestimando la alteración de las comunidades de invertebrados nativos.

invertebrado en carpobrotus edulis

A nivel taxonómico, los resultados muestran diferencias, principalmente entre regiones, pero también la invasora C. edulis en la Península Ibérica, influye significativamente en la abundancia de Diptera, Hemiptera y otros grupos taxonómicos. En áreas invadidas por C. edulis, la reducción de consumidores secundarios y depredadores, podría implicar una reducción en la presión de depredación sobre los invertebrados herbívoros, aumentando la posibilidad de daño por herbívoros a la planta introducida. Sin embargo, los resultados también muestran una reducción en la abundancia de Dípteros y Otros Taxones en áreas invadidas por C. edulis en la Península Ibérica.

Combinar el uso de la diversidad trófica y taxonómica, es ventajoso para una mejor comprensión de los impactos de las invasoras en los procesos ecológicos. Los procesos de los ecosistemas y la diversidad funcional de especies a escala local, pueden verse influenciados por la invasión de plantas no nativas. Un aumento en la extensión y abundancia de plantas exóticas, puede resultar en una disminución de la diversidad trófica, incluso si se mantiene la diversidad nativa local.

Cabe indicar que, en otros estudios, han notado que las plantas no nativas tienden a soportar una mayor diversidad taxonómica de invertebrados que las plantas nativas, mientras que los conjuntos nativos tienen especies más especializadas, lo que resulta en una mayor diversidad. Por lo tanto, mantener la diversidad trófica es clave para preservar el vínculo entre la biodiversidad y el funcionamiento del ecosistema. Los resultados de este estudio, muestran que la disimilitud trófica y taxonómica, fue determinada principalmente por el reemplazo de especies y funciones entre regiones y áreas con y sin C. edulis. Estos hallazgos, refuerzan la interpretación de que la invasión de C. edulis en la Península Ibérica, altera la composición de especies de invertebrados y grupos tróficos.

resumen conclusiones comparativa diversidad invertebrados en carpobrotus edulis

En general, las áreas costeras de Sudáfrica fueron más diversas y tenían una mayor abundancia de invertebrados, en comparación con la Península Ibérica. La composición de especies de invertebrados, se vio afectada por C. edulis en la Península Ibérica, mientras que los resultados no indicaron lo mismo en Sudáfrica. Por lo tanto, la planta invasora no nativa C. edulis, altera las asociaciones de invertebrados y los grupos tróficos en las áreas invadidas, lo que puede modificar las interacciones planta-invertebrado.

Carpobrotus edulis tiene un fuerte efecto negativo en los consumidores primarios, lo que sugiere que la falta de enemigos naturales, podría ser clave para su expansión en su rango introducido. Comprender si las especies no nativas causan daños ecológicos o benefician a las especies en diferentes niveles de la comunidad, es fundamental, especialmente para proporcionar información que oriente los programas de conservación y restauración. Con este fin, se necesita más trabajo para examinar los cambios a largo plazo causados ​​por las plantas invasoras en los conjuntos de invertebrados y la posterior modificación de las redes ecológicas.

Fuente de este artículo

Este artículo fue publicado originalmente en la revista “Neobiota bajo la referencia: Rodríguez J, Novoa A, Cordero-Rivera A, Richardson DM, González L (2020) Biogeographical comparison of terrestrial invertebrates and trophic feeding guilds in the native and invasive ranges of Carpobrotus edulis. NeoBiota 56: 49–72. https://doi.org/10.3897/neobiota.56.49087; estando disponible con acceso libre en dicha revista, dentro de la editorial académica independiente online Pensoft.

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