Se sabe que los mamíferos marinos han modificado sus oídos para mejorar su audición acuática. Sin embargo, la audición acuática apenas se ha estudiado en aves, así como no existen datos detallados de las aves buceadoras que ostentan récords, como los pingüinos. En este artículo en concreto, los científicos han estudiado si los pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos y cómo lo hacen, lo cual plantea interrogantes sobre cómo utilizan la audición mientras bucean, así como sobre cómo el ruido antropogénico puede afectarles.
Presentación
“Gentoo penguins (Pygoscelis papua) react to underwater sounds” (“Los pingüinos papúa ((Pygoscelis papua) reaccionan a los sonidos submarinos”), es un artículo científico elaborado por Sorensen, K., Neumann, C., Dähne, M., Hansen, K. A., y Wahlberg, M., publicado en el Volumen 7 de la revista científica The Royal Society en Febrero de 2020, en el que estudian si los pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos y cómo lo hacen.
Los mamíferos marinos y las aves buceadoras se enfrentan a diversos desafíos fisiológicos bajo el agua, que afectan su termorregulación y locomoción, así como a sus sistemas sensoriales, los cuales funcionan de forma diferente debido a las distintas propiedades del agua y el aire como medios de propagación de la luz, el sonido y los estímulos químicos. Por ello, los animales han desarrollado una serie de adaptaciones al medio acuático. Por ejemplo, su cuerpo es aerodinámico para reducir la resistencia y conservar el calor corporal durante la inmersión; la morfología de los ojos de las ballenas, las focas y los pingüinos se ha adaptado para funcionar bien tanto en el aire como bajo el agua; así como los mamíferos marinos tienen oídos modificados que les permiten no solo bajos umbrales auditivos bajo el agua y un amplio ancho de banda de recepción, sino también una excelente capacidad para identificar la dirección de la fuente sonora, ya que la mayor velocidad del sonido en el agua (unas 4,5 veces mayor que en el aire) produce desfases temporales más cortos, así como longitudes de onda más largas y, por lo tanto, menores diferencias de intensidad entre ambos oídos, lo que dificulta la capacidad de los animales para determinar la dirección de una fuente sonora.
Cabe indicar que el sonido acuático constituye un excelente canal sensorial debido a la alta velocidad del sonido y a su eficiente propagación en el agua. Asimismo, la audición es de especial importancia en el entorno acuático, donde el sonido puede transmitirse a distancias considerablemente mayores que la luz. Entre los mamíferos marinos, encontramos algunas de las capacidades auditivas más agudas de cualquier animal, tanto en términos de ancho de banda del receptor como de sensibilidad. Las ballenas, que pasan toda su vida en el agua, han afinado su audición para funcionar mejor bajo el agua que en el aire, mientras que las focas, que pasan tiempo tanto en tierra como en el agua, tienen una excelente capacidad auditiva tanto por encima como por debajo de la superficie del agua.
Sin embargo, aparte de las ballenas y las focas, se sabe poco sobre las adaptaciones auditivas al entorno acuático en vertebrados acuáticos, y se sabe mucho menos sobre la audición subacuática en aves marinas, donde ni siquiera existen datos detallados de las aves buceadoras que ostentan récords, como los pingüinos.
En el aire, todas las especies de aves, incluidas las aves marinas como los pingüinos, poseen excelentes capacidades auditivas. Su capacidad auditiva direccional es sorprendentemente buena, incluso a frecuencias muy bajas. Hasta la fecha, solo se ha estudiado la audición subacuática en dos especies de aves marinas: el pato de cola larga (Clangula hyemalis L. 1758) y el cormorán grande (Phalacrocorax carbo L. 1758), ambas capaces de detectar sonidos subacuáticos.
Los pingüinos, altamente especializados en un estilo de vida acuático, bucean durante sus desplazamientos y búsqueda de alimento. Para algunos pingüinos, las inmersiones de búsqueda de alimento pueden ser tan profundas y prolongadas como las de algunas especies de focas en profundidades mesopelágicas. Por ello, dadas las excelentes propiedades acústicas del agua, cabe preguntarse si los pingüinos no utilizan también señales auditivas bajo el agua mientras bucean.
En concreto, el pingüino papúa, de vincha o pingüino juanito (Pygoscelis papua Forster, 1781), identificable por su parche blanco en la parte alta de la cabeza, detrás de los ojos, es el más veloz bajo el agua, alcanzando los 36 km/h.
Asimismo, comprender la capacidad auditiva subacuática de las aves marinas también es importante para los esfuerzos de conservación. Si los pingüinos oyen bien bajo el agua, podrían verse afectados por el ruido antropogénico. La aguda capacidad auditiva de los mamíferos marinos los hace vulnerables a los sonidos inducidos por el ser humano, provenientes de embarcaciones, sonares y pistolas de aire. Se ha demostrado que los mamíferos marinos interrumpen sus actividades de alimentación debido al ruido de los barcos y ante fuentes de sonido más fuertes (por ejemplo, el ruido de hincado de pilotes), pueden desplazarse decenas de kilómetros. Si las aves marinas también se ven afectadas por el ruido antropogénico, esto debe considerarse en los esfuerzos por mitigar los efectos de las emisiones sonoras en el medio marino.
Por tanto, el hecho de que los pingüinos puedan detectar y reaccionar a estímulos subacuáticos podría indicar que utilizan estímulos sonoros para orientarse y detectar presas durante las inmersiones. Además, sugiere que los pingüinos pueden ser sensibles al ruido antropogénico, como muchas especies de mamíferos marinos.
Métodos de trabajo
Para comprender si los pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos y cómo lo hacen, los autores de este trabajo reprodujeron ráfagas de ruido subacuático a distintos niveles de presión sonora en una piscina del recinto de pingüinos del Zoológico de Odense, Dinamarca, en la que había 11 pingüinos papúa. Un máximo de tres individuos estuvo en la piscina durante cada prueba para minimizar las posibles perturbaciones y el ruido de sus congéneres.
Cabe indicar que, dos años antes, algunos de ellos habían estado expuestos a sonido subacuático de intensidad y tipo similares a los de los ensayos actuales, durante un estudio piloto más breve, pero, por lo demás, no tenían experiencia previa con la exposición experimental a sonido subacuático. Asimismo, ninguno de ellos había estado expuesto previamente a medicamentos ototóxicos.
Por su parte, la piscina tenía una forma irregular de 175m³ (superficie: 50m², profundidad: 3,5m, salinidad: 28‰, temperatura: 6°C), lo cual permitió que el campo sonoro no se viera gravemente afectado por superficies planas reflectantes, que pueden crear largas reverberaciones similares a campanas de iglesia en piscinas de forma más regular. La siguiente figura muestra la forma de dicha piscina (B), con el sistema de reproducción de sonido apuntando hacia el centro de la piscina.
Realizaron reproducciones subacuáticas en siete pingüinos papúa adultos del 13 de julio al 18 de octubre de 2018. Las señales fueron ráfagas de ruido de 500ms de duración filtradas con un filtro Butterworth de octavo orden entre 0,2 y 6 kHz, diseñado en Adobe Audition. Cada señal tenía una rampa de activación de 100ms y una rampa de desactivación de 100ms. Probaron cinco niveles de estímulo: 100, 105, 110, 115 y 120 dB re 1µPa RMS. Todos los niveles de fuente se midieron a 1m del altavoz. Luego, se calculó el nivel recibido para la posición del ave, lo que resultó en una variación máxima del nivel recibido de ±3dB.
Cada nivel de sonido se reprodujo ocho veces. Además, incluyeron ocho ensayos de control con tres aves individuales sin sonido, insertadas aleatoriamente entre los ensayos de reproducción de sonido. Los ensayos de control siguieron exactamente el mismo protocolo experimental y de análisis que los ensayos de estímulo, reproduciendo un archivo de sonido que no contenía señal.
Las señales se reprodujeron desde un archivo WAV en orden aleatorio a través de un altavoz submarino University Sound UW-30 conectado a una tubería vertical de PVC a una profundidad de 1m y a un ordenador portátil con Adobe Audition. Se instaló una cámara de vídeo subacuática (Divers pro fish-eye 10–021, LH-video, Kolding, Dinamarca) dentro del tubo de PVC a 3m de profundidad, cerca del fondo y justo debajo del altavoz, orientada hacia la superficie y el altavoz. La cámara se conectó mediante un dispositivo USB de captura de vídeo Elgato a otro ordenador portátil, que grabó tanto la señal de vídeo como las señales acústicas emitidas. Se instaló una cámara GoPro Hero 5 en una carcasa subacuática justo encima del altavoz para determinar qué pingüino individual estaba expuesto en cada prueba.
Para medir los niveles de estímulo y caracterizar la variabilidad espacial de los estímulos recibidos, colocaron un registrador de datos acústicos SoundTrap (ST300HF, Ocean Instruments, Inc., frecuencia de muestreo de 48 kHz, 16 bits) a diferentes distancias, ángulos y profundidades en incrementos de 0,5m, desde un rango de 0,5 a 2m, y 1m a izquierda y derecha, y arriba y abajo, con respecto al eje acústico del altavoz. Las mediciones abarcaron el volumen de agua frente al altavoz donde se encontraba el ave en el momento de la reproducción, así como también midieron el estímulo tres veces durante el estudio: antes, durante y después de la finalización de los experimentos.
Se realizaron grabaciones de ruido ambiental durante todo el período de reproducción manteniendo el SoundTrap a 1m de profundidad y a 1m frente al altavoz durante 1 min. El nivel de saturación del registrador en el rango de frecuencia de 0,1 a 20 kHz se determinó con calibración relativa en el aire (100 a 500Hz) y bajo el agua (0,5 a 20kHz) en 171dB re 1 μPa RMS dentro de ±3dB. Las señales de reproducción grabadas y las grabaciones de ruido ambiental se analizaron con programas personalizados en Matlab (v. 2017). Para estimar el ruido eléctrico propio del registrador, este se dejó grabando en una cámara insonorizada durante 1 minuto, tras lo cual se analizó el archivo utilizando los mismos parámetros de promediado espectral indicados anteriormente para las grabaciones de ruido del tanque.
El alcance del pingüino respecto al transductor se estimó para cada prueba de reproducción estimando el alcance vertical y horizontal y sumándolos mediante el teorema de Pitágoras. El alcance se estimó a partir de las imágenes de vídeo de la cámara submarina orientada hacia la superficie. El alcance entre el pingüino y el altavoz durante la reproducción fue de 0,4–1,5m. La calibración del campo sonoro mostró que el nivel recibido no difirió más de 3dB dentro de las posibles ubicaciones del pingüino durante la reproducción. Por lo tanto, se utilizaron los niveles de fuente medidos para el análisis.
Por su parte, los niveles de ruido ambiental, que se indican en la siguiente figura 2 con respecto a la señal recibida, fueron inferiores a los niveles recibidos de todos los estímulos en la banda de frecuencia donde se superpusieron, aunque para los ensayos de 100dB re 1 µPa, la relación señal-ruido fue deficiente.
Para las pruebas, el experimentador se colocó detrás de una pared, fuera de la vista de los pingüinos. Controló manualmente la transmisión del sonido y la grabación del vídeo mientras observaba a los pingüinos nadando en la pantalla del ordenador, desde la cámara subacuática.
Se permitió un máximo de tres pingüinos en la piscina simultáneamente durante la prueba. Cuando un pingüino nadaba dentro del campo visual de la cámara y a una distancia de 0,4 a 1,5m del altavoz, el experimentador reproducía la señal. Solo un pingüino estaba dentro del campo visual de la cámara durante cada prueba, y los demás pingüinos en la piscina se encontraban a una distancia mayor (al menos 4m) del altavoz.
El nivel de sonido seleccionado para cada prueba se determinó mediante una tabla aleatoria. Cada prueba fue seguida de una pausa (promedio de 16 minutos) antes de iniciar una nueva. Se realizó un máximo de cinco pruebas diarias para evitar la habituación a los estímulos.
Posteriormente, los vídeos se analizaron con VideoLAN VLC Media Player. Las señales transmitidas durante la prueba se conectaron a la cámara de vídeo para sincronizar las señales de vídeo y sonido.
El análisis inicial fue realizado por el experimentador, omitiendo todas las secuencias en las que el ave, en el momento de la exposición, se encontraba a menos de 40cm y a más de 1,5m del altavoz. El experimentador también anotó qué ave individual participó en cada prueba de reproducción. Las respuestas conductuales fueron calificadas por el experimentador y dos observadores experimentados utilizando puntuaciones de respuesta (PR) de 0 a 3, siendo 0 sin respuesta conductual, 1 respuesta leve, 2 respuesta clara, y 3 sobresalto, como se puede ver en la siguiente Figura 3 de las secuencias de fotograma de vídeo. Tanto el experimentador como los dos observadores adicionales calificaron las respuestas de forma ciega, sin que conocieran el nivel de exposición de cada ensayo ni cuáles eran ensayos o control. Los tres observadores no discreparon significativamente entre sí en sus puntuaciones; por lo tanto, en el análisis se utilizó la puntuación media de los observadores.
Tras analizar las reacciones de cada ave, todos los datos de respuesta se combinaron en un índice de respuesta (donde RS0 se ponderó con 0, RS1 con 1, y así sucesivamente) para cada intensidad de sonido.
Finalmente, se realizó una regresión lineal entre el índice de respuesta y el nivel recibido, y se comprobó mediante ANOVA si la pendiente de la línea de regresión era mayor que cero (lo que indica una relación entre la intensidad del sonido y la respuesta). Además, se realizó una prueba binomial comparando la respuesta de una «sin respuesta» combinada (RS0 y 1) con una «respuesta» combinada (RS2 y 3).
Resultados de estudio sobre si los pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos
Los resultados de las reproducciones en siete pingüinos papúa adultos se presentan en la siguiente Figura 4, donde cada individuo se indica con diferentes colores y formas. Cabe señalar que no pudieron controlar qué individuo estuvo expuesto en cada prueba, aunque sí lograron determinar posteriormente la exposición de cada ave en cada prueba de reproducción utilizando la cámara GoPro. Esto resultó en que no todos los individuos estuvieran expuestos al mismo número de reproducciones a todos los niveles de sonido.
La respuesta a la reproducción se ajustó fácilmente a las cuatro categorías de RS, ilustradas en la Figura 3. No se observaron cambios en la respuesta de las aves entre los ensayos de reproducción posteriores, lo que podría indicar una habituación a las emisiones sonoras.
Vieron una respuesta claramente gradual a la reproducción. Esto fue evidente tanto al promediar las puntuaciones de respuesta de todas las aves como al analizar las puntuaciones de cada ave individualmente. A niveles de exposición de 100 y 105dB re 1 µPa, solo observaron las respuestas RS1 y RS2; a 110 y 115dB re 1 µPa, observaron una respuesta RS3; y a a 120dB re 1 µPa, observaron RS3 en más del 60% de los ensayos, y respuestas RS2 y RS3 en más del 75% de los ensayos. Los ocho ensayos de control se clasificaron como RS0, sin respuesta de los pingüinos.
Asimismo, la regresión lineal de la respuesta y la intensidad fue significativamente positiva y se observó un efecto significativo del nivel de sonido en las respuestas RS0-1 agrupadas, comparadas con las respuestas RS2-3.
Discusión y Conclusión
Se ha visto que los siete pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos de forma gradual. Los niveles recibidos inferiores a 115dB re 1 µPa RMS no mostraron respuestas fuertes, mientras que las intensidades de reproducción más altas, de 115 y 120dB re 1 µPa, sí las produjeron. Al combinar la respuesta gradual al aumento de los niveles de sonido con la ausencia de respuestas en los ensayos de control, se demostró claramente que los pingüinos papúa reaccionan a los sonidos submarinos.
El estímulo contenía frecuencias entre 0,2 y 6kHz. Esto abarca el rango de audición conocido de los pingüinos en el aire y hace probable que el rango de frecuencia de la audición subacuática sea similar.
A juzgar por la rápida natación y el curioso comportamiento de los pingüinos papúa, la prolongación de la pausa entre los ensayos de reproducción, así como la restricción del número máximo de reproducciones por día, parecieron ser suficientes para evitar la habituación a las señales. De hecho, no se observaron indicios de habituación en los datos, y los pingüinos generalmente retornaron a su comportamiento juguetón casi inmediatamente después de la reproducción. Además, el ruido de las burbujas liberadas por el plumaje al bucear puede enmascarar la capacidad del ave para oír el estímulo, pero no se observaron burbujas en ninguna de las reproducciones.
Si se asume que los pingüinos tienen umbrales auditivos subacuáticos similares a los del cormorán (aproximadamente 70-75dB re 1 µPa), se espera que el umbral de reacción encontrado en este estudio, de unos 115dB re 1 µPa, sea 45-50dB superior al audiograma, sin embargo, esto es sorprendentemente bajo. En comparación con los humanos, una intensidad de sonido 50dB superior al umbral auditivo corresponde a hablar con una voz muy suave y, por lo tanto, no suele provocar reacciones conductuales fuertes. Además, las reacciones conductuales de los mamíferos marinos suelen observarse a niveles de recepción muy superiores a 100dB en relación con el umbral auditivo, con la excepción de la marsopa común (Phocoena phocoena L. 1758), que a veces presenta umbrales de reacción inferiores a 40dB en relación con el umbral auditivo. El hecho de que los pingüinos reaccionen con intensidad a estos sonidos, bastante débiles, puede indicar que les disgustó mucho la ráfaga de ruido o que su umbral auditivo subacuático es incluso inferior al del cormorán. Estas explicaciones presuponen que la audición de los pingüinos está adaptada al entorno submarino.
Otra sorpresa fue que el incremento de 20dB en el nivel de recepción fue suficiente para cambiar la reacción de las aves de una respuesta nula a una fuerte respuesta aversiva. Esto puede explicarse por la proximidad de los niveles de recepción más bajos a los niveles de ruido ambiental en el tanque, lo que resulta en una mala relación señal-ruido recibida para el ave. El ruido ambiental recibido por un ave en movimiento puede ser incluso mayor que el que se pudo medir aquí debido al ruido del flujo alrededor del ave. Sin embargo, los pingüinos estudiados están acostumbrados al sonido de la piscina y, por lo tanto, el bajo aumento del nivel de ruido, suficiente para provocar una respuesta, es notable. Esto podría indicar, una vez más, que los estímulos sonoros subacuáticos son más importantes para los pingüinos de lo que se suponía.
Por otro lado, todas las respuestas de sobresalto observadas (RS3) se dirigieron en dirección opuesta al altavoz. Existen varias explicaciones posibles para esto. Los pingüinos podrían tener un agudo sentido de la audición direccional bajo el agua. También es posible que, al nadar a través del campo sonoro, el pingüino pudiera detectar el aumento del nivel de sonido a medida que se acercaba al altavoz y, por lo tanto, respondiera nadando hacia niveles de sonido más bajos. Finalmente, el pingüino podría haber aprendido a asociar el altavoz con las emisiones sonoras, de modo que su respuesta direccional, alejándose del altavoz, se desencadena por señales visuales.
Si los pingüinos tienen capacidad auditiva direccional bajo el agua, deben depender de algunas adaptaciones interesantes en su sistema auditivo. En el aire, la audición direccional se logra mediante una combinación de señales temporales y de intensidad. Ambas señales se ven desafiadas bajo el agua. La mayor velocidad del sonido reduce considerablemente las diferencias en el tiempo de llegada del sonido a ambos oídos. Además, las longitudes de onda a una frecuencia dada son más largas bajo el agua, lo que resulta en un menor aislamiento por parte del cráneo del sonido que llega a un oído y al otro. Los mamíferos marinos parecen haber resuelto estos problemas gracias a su capacidad de medición del tiempo muy precisa, así como (al menos en el caso de las ballenas) gracias a un oído interno protegido por sacos aéreos. En las aves, la audición direccional en el aire se logra mediante un acoplamiento de gradiente de presión entre ambos oídos, pero es improbable que el mismo mecanismo funcione bajo el agua y, por lo tanto, no está claro cómo los pingüinos pueden descifrar la dirección de una fuente de sonido subacuática. Por otra parte, si los pingüinos se basan en el gradiente de intensidad o en señales visuales para responder direccionalmente al hablante, en lugar de en la capacidad auditiva direccional, esto sigue indicando que estos animales pueden detectar y procesar sonidos subacuáticos.
Las fuertes respuestas de sobresalto también indican que los pingüinos podrían reaccionar a sonidos novedosos bajo el agua por miedo, más que por curiosidad. Se sabe que los pingüinos son presa de múltiples depredadores, como orcas y focas; y algunos de los sonidos que estos depredadores producen tienen una duración y un ancho de banda similares a los utilizados en los ensayos de reproducción. Asimismo, existen numerosos eventos abióticos que generan ruido de banda ancha en su entorno submarino, como el movimiento de témpanos de hielo, la caída y el vuelco de bloques de hielo, y los eventos sísmicos. Todos estos eventos son potencialmente peligrosos y, por lo tanto, pueden ser muchas buenas razones para que los pingüinos eviten las fuentes de ruido submarino de banda ancha.
El hecho de que los pingüinos reaccionen fuertemente a los sonidos submarinos de banda ancha indica que las señales acústicas pueden ser de gran importancia para ellos y otras aves buceadoras. También resalta la preocupación de que las aves marinas, al igual que las ballenas y las focas, puedan ser vulnerables a las fuentes de ruido submarino de origen humano. Por ejemplo, las observaciones de pingüinos afectados por la exploración sísmica podrían explicarse fácilmente por reacciones aversivas al ruido de dichas actividades.
Fuente de este artículo
Este artículo fue publicado originalmente en la revista “The Royal Society”, bajo la referencia: K. Sørensen, C. Neumann, M. Dähne, K. A. Hansen, M. Wahlberg; Gentoo penguins (Pygoscelis papua) react to underwater sounds. R Soc Open Sci. 1 February 2020; 7 (2): 191988. https://doi.org/10.1098/rsos.191988; estando disponible con acceso libre en la propia web de la Royal Society.
